在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
欧伯利（约翰·李·米勒 Jonny Lee Miller 饰）从小生活在穷困的环境之中，然而，这并未能湮灭他对于单车运动的热爱。在妻子安娜（劳拉·福拉塞尔 Laura Fraser 饰）和好友马尔基（比利·博伊德 Billy Boyd 饰）的支持和鼓励下，欧伯利拥有了他人生中的第一辆改造单车，他亲切的称呼它为“古老的信徒”。 带着这辆单车，欧伯利来到了挪威的室内赛车场参加比赛，并且立刻打破了那里已经维持了十年之久的记录。，因此而结实了一生的对手和挚友克里斯（Adrian Smith 饰）。可是，没过多久，欧伯利的赛车事业便遭遇了巨大的危机，因为世界单车联盟认为“古老的信徒”实在是太过古怪，因此禁止欧伯利骑它参加比赛。
